Паразиты фиговых опылителей не дают им паразитировать на фигах

Проникшие в сиконий самки откладывают яйца в завязи фикуса. Из таких завязей образуются галлы, внутри которых развиваются личинки агаонид. К тому времени, когда из галлов выходят взрослые насекомые, в сиконии созревают мужские цветки. Выбирающиеся из сикония самки агаонид переносят пыльцу с этих цветков в другие сиконии. Результаты исследования, проведенного на нескольких австралийских видах фикусов, свидетельствуют о том, что другие перепончатокрылые, наездники, паразитирующие на агаонидах, часто заражают (прокалывая оболочку сикония яйцекладом) личинок агаонид в галлах, расположенных ближе к наружной стенке, но обычно не могут достать до галлов, расположенных глубже. По-видимому, паразиты тем самым не позволяют агаонидам научиться заражать все завязи в сиконии, а не только завязи, расположенные далеко от наружной стенки. Присутствие наездников, таким образом, не позволяет агаонидам перейти от взаимовыгодного сотрудничества с фикусами к паразитизму.

Взаимодействие между растениями рода Ficus, к которому относится, в частности, инжир (Ficus carica, он же смоковница, он же фиговое дерево) и перепончатокрылыми насекомыми семейства Agaonidae (надсемейство Chalcidoidea) — один из самых замысловатых примеров мутуализма (взаимовыгодных отношений) цветковых растений и насекомых-опылителей. Точнее — это не один, а много примеров, потому что разные виды фикусов опыляются разными видами агаонид (обычно одним или двумя), и детали отношений растений и их опылителей варьируют в зависимости от вида фикуса.

Цветки фикусов располагаются внутри полого округлого образования, получившего название сиконий (сиконии инжира — фиги, отсюда и «фиговое дерево»). Зрелый сиконий часто называют плодом, хотя строго говоря это не плод, а структура, внутри которой располагаются односемянные плоды. Каждый из плодов развивается из отдельного женского цветка. В стенке сикония имеется одно маленькое отверстие. Сквозь него во внутреннюю полость может пробраться лишь очень маленькое насекомое, и то с трудом. У многих видов агаонид миниатюрные самки, протискиваясь внутрь сикониев, теряют при этом крылья и некоторые членики усиков.

Крылатая самка (вверху) и бескрылый, похожий на личинку самец (внизу) агаониды Pleistodontes imperialis, которая опыляет цветки фикуса ржаво-красного (Ficus rubiginosa) и развивается в галлах, образующихся на месте завязей его цветков. Фото с сайта www.hear.org

Но крылья им больше не нужны: они проникли в сиконий, чтобы остаться здесь навсегда — отложить яйца и умереть. При этом самка приносит в сиконий, где будут развиваться ее дети, пыльцу из того сикония, в котором она сама появилась на свет. С помощью яйцеклада она откладывает по одному яйцу внутрь семезачатков, находящихся в завязях женских цветков. В каждом цветке у фикусов — только один семезачаток, и самка откладывает в один семезачаток только одно яйцо. Обычно в один сиконий проникают несколько самок агаонид, но они откладывают яйца далеко не во все семезачатки. Из тех семезачатков, в которые агаониды не отложили яиц, будут развиваться семена. А в зараженных женских цветках развиваются личинки.

В ходе развития они выделяют особые вещества, благодаря которым ткани цветка разрастаются и образуют галл. Личинка живет внутри галла, питаясь его тканями. Там же она и окукливается. Когда приходит время взрослому насекомому выйти из куколки, оно прогрызает себе путь наружу — внутрь сикония. У некоторых видов агаонид самостоятельно выбраться из галлов могут только самцы (они имеют более мощные челюсти, чем самки, но, в свою очередь, в отличие от самок лишены крыльев), а самки могут выйти из галлов только благодаря тому, что уже выбравшиеся в полость сикония самцы прогрызают отверстия в галлах, где сидят самки, и спариваются с ними. Спаривание может происходить через прогрызенное самцом небольшое отверстие, пока самка еще находится внутри галла, и лишь после спаривания самец освобождает ее, расширяя это отверстие. Из оплодотворенных яиц впоследствии разовьются (как и у всех перепончатокрылых насекомых) самки. Некоторые яйцеклетки в организме самки остаются неоплодотворенными (половых клеток самцов — сперматозоидов — не хватает на оплодотворение всех яйцеклеток всех самок). Из неоплодотворенных яиц, тоже как и у всех перепончатокрылых, впоследствии разовьются самцы.

Агаониды выбираются из сикония наружу через отверстие, которое для этого, работая челюстями, расширяют самцы. При этом самки как правило переносят на себе пыльцу с тычинок мужских цветков, расположенных обычно вблизи отверстия. Пыльца в мужских цветках созревает как раз к тому времени, когда из галлов, в которые превратилась часть женских цветков, выходят взрослые насекомые. Вышедшие из сикония самцы вскоре погибают, а самки улетают на поиски сикониев, находящихся на более ранних стадиях развития, чтобы отложить в их женские цветки яйца. У большинства видов фикуса разные деревья цветут в течение года не одновременно, что позволяет самкам агаонид, выбравшимся из сикониев, где уже созревают семена, находить более молодые сиконии с женскими цветками, готовыми к опылению.

Таким образом, тесная связь со специализированными опылителями обеспечивающая направленный перенос пыльцы с мужских цветков одного растения на женские цветки другого, обходится фикусам довольно дорого. Значительная часть питательных веществ растения тратится на формирование галлов, внутри которых живут личинки агаонид. При этом в зараженных и превратившихся в галлы завязях семена уже не развиваются.

Обычно агаониды заражают только цветки, завязи которых находятся сравнительно близко к поверхности внутренней полости сикония, и оставляют нетронутыми цветки, у которых завязи располагаются глубже, ближе к наружной стенке. Если бы агаониды научились заражать не часть цветков, а все цветки внутри сикония, то их взаимоотношения с фикусом превратились бы из мутуалистических (взаимовыгодных) в паразитические.

Что же мешает этим насекомым перейти от мутуализма к паразитизму? Казалось бы, агаониды, которые научились бы это делать, оставляли бы больше потомства, чем их знающие меру родственники. Впрочем, переход опылителей к паразитизму сказался бы на эффективности размножения фикуса-хозяина семенами. Паразиты могли бы подорвать свою кормовую базу и исчезнуть вместе с фикусом-хозяином. Но если такого рода события иногда и происходят в ходе эволюции взаимоотношений фикусов и их опылителей, то, по-видимому, это случалось на протяжении эволюционной истории довольно редко, потому что многочисленные виды фикусов по сей день процветают, успешно взаимодействуя с агаонидами. Очевидно, какие-то факторы мешают агаонидам превращаться из хорошо оплачиваемых помощников во вредителей.

Наездник из рода Philotrypesis, откладывающий яйца в галлы, находящиеся внутри сикония фикуса. Наездникам трудно заражать галлы, расположенные далеко от стенки сикония. Поэтому опылители фикуса, представители семейства Agaonidae, откладывают яйца преимущественно в такие цветки, завязи которых удалены от стенки сикония. Благодаря этому в близких к стенке сикония завязях обычно развиваются семена фикуса, а из более удаленных образуются галлы, в которых живут личинки агаонид и паразитирующих на них наездников. И агаониды, и наездники, паразитирующие на них, относятся к надсемейству Chalcidoidea (хальциды) отряда перепончатокрылые (Hymenoptera). По-русски этих насекомых иногда некорректно называют «осами» (это калька с английского «wasp», имеющего более широкое значение, чем русское «оса»).

Группа исследователей из Великобритании и Австралии, работая с тремя австралийскими видами фикусов (Ficus rubiginosa, F. obliqua и F. racemosa), выявила фактор, который, по-видимому, не позволяет агаонидам, опыляющим эти фикусы, превращаться в паразитов, научившись заражать все цветки в сиконии, в том числе те, у которых завязи находятся близко к наружной стенке. По-видимому, от заражения эти цветки оберегают другие перепончатокрылые — наездники из родов Philotrypesis и Sycoscapter (семейство Pteromalidae из того же надсемейства Chalcidoidea), чьи личинки развиваются внутри галлов, образованных личинками агаонид, питаясь находящейся в галле личинкой или также тканями галла.

Схема строения участка сикония в разрезе. На внутренней стороне стенки сикония (закрашена зеленым цветом) располагаются цветки. Завязи одних цветков находятся ближе к стенке, других — дальше. Агаониды откладывают яйца преимущественно в удаленные от стенки цветки. Желтым цветом показаны завязи, не зараженные агаонидами, синим — образовавшиеся из зараженных завязей галлы, в которых развиваются личинки агаонид, красным — галлы, зараженные наездниками (в таких галлах личинка наездника убивает личинку агаониды). По-видимому, агаониды предпочитают откладывать яйца в удаленные от стенки сикония завязи именно потому, что это уменьшает риск заражения будущего галла наездником. Рис. из обсуждаемой статьи в PLoS Biology

Самки этих паразитов не могут проникнуть внутрь сикония. Они прокалывают яйцекладом оболочку сикония, достигая галлов, в которых живут личинки агаонид, и откладывают туда яйца. При этом им сложно достать галлы, расположенные далеко от наружной стенки сикония. Поэтому зараженными оказываются преимущественно галлы, находящиеся ближе к наружной стенке. В связи с этим агаонидам невыгодно откладывать яйца в цветки, завязи которых расположены близко к наружной стенке. Личинки, которые вылупятся из таких яиц, имеют большие шансы погибнуть в результате заражения галла паразитом, чем личинки, которые будут развиваться в удаленных от наружной стенки галлах.

Фикус ржаво-красный (Ficus rubiginosa) — общий вид (слева) и побеги с сикониями (вверху и внизу справа). Агаониды, опыляющие фикус, проникают в сиконий через отверстие, откладывают яйца в семезачатки фикуса и погибают внутри. Через то же отверстие из сикония впоследствии выбираются опылители нового поколения. Наездники, паразитирующие на агаонидах, откладывают яйца в галлы, где развиваются личинки агаонид, прокалывая яйцекладом стенку сикония.

Взаимоотношения разных видов фикуса с опылителями отличаются друг от друга — в частности, они далеко не всегда соответствуют во всех подробностях изложенной выше обобщенной схеме. У некоторых видов фикуса какие-то иные факторы (вместо наездников или наряду с ними) могут удерживать опылителей от перехода к паразитизму, не позволяя им заражать все семезачатки в сиконии. Но, по-видимому, для изученных в данной работе видов в этом сдерживании заметную роль играют наездники. Паразитируя на личинках агаонид, а также на фикусах (в тех случаях, когда личинка паразита питается тканями галла), они защищают часть семезачатков фикусов от поедания личинками агаонид, тем самым поддерживая мутуалистические отношения опылителей с фикусами.

Источник : Dunn D.W. et al. A role for parasites in stabilising the fig-pollinator mutualism // PLoS Biology. V. 6. No. 3. e59 doi:10.1371/journal.pbio.0060059.
( Пётр Петров www.elementy.ru )